CRL3Keap1 E3连接酶促进致癌蛋白SRX的泛素介导降解以抑制结直肠癌进展

CRL3Keap1 E3 ligase facilitates ubiquitin-mediated degradation of oncogenic SRX to suppress colorectal cancer progression.

作者信息Feng Zhu, Liangshan Li, Yuanyuan Chen, Yongfu Pan, Wenjuan Zhang, Lihui Li, Lili Cai, Xiaoxue Zhao, Hu Zhao, Shiwen Wang, Lijun Jia
PMID39627198
发布时间2024-12-03
DOI10.1038/s41467-024-54919-2

实验完整度

高

结合体外细胞实验、多种小鼠移植瘤模型及患者组织样本,且包含泛素化降解机制与功能验证。

主要模型

SW480和HCT116结直肠癌细胞系 HCT116皮下移植瘤裸鼠模型 HCT116尾静脉注射肺转移裸鼠模型 HCT116盲肠原位移植NCG小鼠模型

重点核对

Keap1敲低后SRX蛋白半衰期延长(CHX追踪实验) Keap1敲低或MLN4924处理抑制SRX泛素化(体内泛素化实验) SRX K61R突变体抵抗Keap1介导的降解(CHX追踪及泛素化实验) Keap1敲低细胞中AP-1/MMP9通路激活及迁移侵袭增强(Transwell及明胶酶谱) Keap1敲低细胞成瘤和转移能力依赖SRX(皮下、尾静脉及原位移植模型)

摘要

抗氧化蛋白sulfiredoxin-1(SRX)是促进肿瘤进展的致癌因子,但SRX降解的调控机制尚不清楚。在此,我们报道Keap1(CRL3复合物的底物特异性衔接蛋白)特异性结合并促进SRX在K61残基的泛素介导降解。Keap1敲低导致SRX积累,进而通过激活激活蛋白-1/基质金属蛋白酶9(AP-1/MMP9)通路促进结直肠癌(CRC)转移。CRC相关的Keap1 BACK结构域突变体丧失泛素化SRX的能力,反而促进CRC转移。此外,在肿瘤异种移植小鼠模型中,Keap1失活由于SRX积累而促进CRC肿瘤发生和转移。临床样本分析显示,CRC中Keap1下调而SRX过表达,这与不良预后相关。我们的发现阐明了一种机制:CRL3Keap1泛素连接酶降解SRX以抑制CRC进展,表明Keap1-SRX轴将指导CRC的靶向治疗。

实验结论

提炼研究问题、关键发现与证据,快速把握文章的核心贡献。

研究问题
SRX作为致癌蛋白,其降解的上游调控机制及其在结直肠癌进展中的作用尚不清楚,本研究旨在阐明该机制。
核心机制
CRL3Keap1 E3泛素连接酶通过其BACK结构域结合SRX,并在K61位点催化SRX泛素化降解;Keap1失活或CRC相关BACK结构域突变导致SRX积累,进而激活AP-1/MMP9通路促进CRC转移。
主要证据
体外泛素化、CHX追踪和GST pull-down实验证实Keap1直接结合并促进SRX K61位点泛素化降解;细胞迁移侵袭实验和AP-1/MMP9抑制剂实验证明该轴通过AP-1/MMP9通路促进转移;小鼠皮下、尾静脉和原位移植模型显示Keap1敲低促肿瘤生长和转移依赖SRX;临床样本分析显示Keap1与SRX表达负相关且SRX高表达与不良预后相关。
研究意义
揭示了Keap1-SRX轴抑制CRC进展的机制,提示靶向Keap1-SRX轴可能作为CRC治疗策略。

研究路径

按研究推进顺序梳理实验设计、验证步骤与关键观察。

1

鉴定SRX为CRLs底物

确定SRX是否受CRLs泛素-蛋白酶体途径调控。

用MLN4924处理SW480细胞进行无标记定量蛋白质组学,检测SRX上调;在四种CRC细胞系中验证MLN4924剂量和时间依赖性上调SRX;敲低NAE1、UBA3或UBC12验证遗传抑制neddylation对SRX的影响。

2

验证SRX经泛素-蛋白酶体途径降解

明确SRX降解是否依赖蛋白酶体而非溶酶体。

用CHX阻断翻译,检测MLN4924对SRX半衰期的影响;用MG132或CQ处理,检测对SRX降解的抑制。

3

确定CRL3介导SRX泛素化降解

筛选负责SRX降解的Cullin蛋白。

敲低不同Cullin蛋白,检测SRX表达;敲低Cullin3或ROC1,检测SRX半衰期和泛素化水平。

4

鉴定Keap1为SRX的底物衔接蛋白

确定CRL3中特异性结合并降解SRX的衔接蛋白。

筛选BTB结构域衔接蛋白(Keap1、SPOP、KLHL22、LZTR1);验证Keap1敲低对SRX表达和半衰期的影响;共免疫沉淀和GST pull-down验证Keap1与SRX直接结合;体内泛素化实验检测Keap1对SRX泛素化的影响。

5

确定SRX泛素化修饰位点

鉴定Keap1介导SRX泛素化的主要赖氨酸位点。

构建SRX K61R、K85R、K116R突变体,检测Keap1介导的降解和泛素化;CHX追踪检测SRX K61R突变体半衰期。

6

分析CRC相关Keap1突变对SRX结合和泛素化的影响

探究CRC相关Keap1 BACK结构域突变是否影响SRX结合和泛素化。

构建Keap1结构域缺失突变体,确定SRX结合结构域;从COSMIC数据库筛选CRC相关Keap1 BACK结构域突变体(A191D、L223M、C257Y、L291M),检测其与SRX结合和泛素化能力;检测CRC相关SRX突变体是否逃逸Keap1降解。

7

体内验证Keap1-SRX轴对CRC肿瘤发生和转移的影响

验证Keap1敲低诱导的肿瘤发生和转移是否依赖SRX。

用CRISPR/Cas9构建Keap1和/或SRX敲低的稳定HCT116和SW480细胞系;进行细胞活力、克隆形成、迁移和侵袭实验;建立皮下移植瘤、尾静脉注射肺转移和盲肠原位移植模型,检测肿瘤生长、转移和生存期。

8

验证AP-1/MMP9通路在Keap1-SRX轴调控转移中的作用

探究Keap1-SRX轴是否通过AP-1/MMP9通路促进CRC转移。

检测Keap1和/或SRX敲低细胞中p-JNK、p-c-Jun、MMP9和EMT标志物表达;明胶酶谱检测MMP9活性;使用AP-1抑制剂T-5224或MMP9抑制剂MMP-9-IN-1处理Keap1敲低细胞,检测迁移和侵袭;回补Keap1-WT或突变体,检测对SRX积累和迁移侵袭的影响。

9

临床样本分析Keap1和SRX表达相关性及预后意义

评估Keap1和SRX在CRC临床样本中的表达相关性及预后价值。

对128例正常组织和136例CRC组织进行IHC染色,分析SRX表达与临床病理特征和生存期的关系;对10对CRC及癌旁组织进行western blotting,分析Keap1和SRX表达相关性;利用Kaplan-Meier Plotter数据库分析Keap1 mRNA与生存期的关系。

研究方法

按研究目的归类文中使用的方法,便于定位所需技术。

产品清单

实验环节名称品牌货号
DMEM培养基Basal Media Technology--
胎牛血清Aus GeneX--
McCoy's 5A培养基Basal Media Technology--
RPMI 1640培养基Basal Media Technology--
MEM培养基Basal Media Technology--
Lipofectamine 2000转染试剂Invitrogen--
Phusion定点突变试剂盒Thermo Fisher Scientific--
SRX抗体Santa Cruzsc-514940
SRX抗体Santa Cruzsc-166566
SRX抗体Santa Cruzsc-166786
Keap1抗体Cell Signaling Technology8047
Keap1抗体Cell Signaling Technology4678
NAE1抗体Cell Signaling Technology14321
p27抗体Cell Signaling Technology3686
Cullin3抗体Cell Signaling Technology2759
Cullin4A抗体Cell Signaling Technology2699
磷酸化JNK抗体Cell Signaling Technology9255
磷酸化c-Jun抗体Cell Signaling Technology3270
MMP9抗体Cell Signaling Technology13667
MMP9抗体ABclonalA25299
E-钙黏蛋白抗体Cell Signaling Technology3195
E-钙黏蛋白抗体ABclonalA22333
Snail抗体Cell Signaling Technology3879
泛素抗体Cell Signaling TechnologyE4I2J
泛素抗体Cell Signaling TechnologyP37
UBA3抗体Abcamab124728
UBE2M/UBC12抗体Abcamab109507
ROC1抗体Abcamab133565
Cullin1抗体Abcamab75817
Cullin2抗体Abcamab166917
Cullin4B抗体Abcamab67035
Cullin5抗体Abcamab184177
NRF2抗体Proteintech16396-1-AP
Flag标签抗体Proteintech20543-1-AP
HA标签抗体Cell Signaling Technology3724
Myc抗体Cell Signaling Technology2276
Myc抗体Cell Signaling Technology2278
β-肌动蛋白抗体HuaBioEM21002
Anti-Flag M2亲和凝胶MerckA2220
Anti-HA标签小鼠抗体(琼脂糖偶联)AbmartM20013M
MLN4924MCEHY-70062
MG132Sigma Aldrich474790
MMP-9-IN-1MCEHY-135232
T-5224MCEHY-12270
二甲基亚砜MCEHY-Y0320
ATP-Lite发光检测试剂盒PerkinElmer--
Matrigel聚碳酸酯膜Corning--
DakoCytomation EnVision+ System-HRP检测试剂盒Dakocytomation--
SRX抗体Shanghai Biochip--
IVIS Lumina III成像系统PerkinElmer--

关键环节

汇总复现实验时建议重点确认的条件及原文阅读提示。

环节核对要点
SRX降解和泛素化分析
CHX浓度50 μg/mL;MLN4924浓度1 μM;MG132浓度20 μM;CQ浓度40 μM;处理时间点(文中部分未明确说明)
阅读提示:Methods中Cycloheximide chase assay、In vivo ubiquitination assay及Fig. 1图注
Keap1-SRX结合验证
重组蛋白用量:GST-Keap1 30 μg,His-SRX 20 μg;GST-Keap1-BACK 30 μg;孵育条件4°C
阅读提示:Methods中Protein purification and GST pull-down assay及Fig. 2e、Fig. 3d图注
细胞迁移和侵袭实验
细胞接种密度:HCT116 1.5×10^5/孔,SW480 2×10^5/孔;T-5224浓度10 μM处理48 h;MMP-9-IN-1浓度40 μM处理48 h
阅读提示:Methods中Cell migration and invasion assays及Fig. 5图注
动物模型实验
小鼠品系和周龄:Balb/c nude(5周龄或6周龄)、NCG(7周龄);细胞接种数量:皮下3×10^6、尾静脉2.5×10^6、原位2×10^6;每组小鼠数量:皮下8只、尾静脉5只、原位5只
阅读提示:Methods中Animal model of tumor xenograft及Fig. 4图注
临床样本分析
样本量:正常组织128例、CRC组织136例、配对组织10对;IHC评分方法H-score;抗体来源Shanghai Biochip
阅读提示:Methods中Tumor tissue collection、Immunohistochemistry analysis及Fig. 6图注